Shovkovskyi sinh ra tại Kyiv, Ukraine và tốt nghiệp học viện bóng đá Dynamo Kyiv. Từ thời niên thiếu cho đến nay anh chỉ chơi bóng cho một câu lạc bộ. Anh có số lần khoác áo câu lạc bộ nhiều hơn bất cứ anh trong lịch sử Dynamo. Sau khi thăng tiến từ lứa đội trẻ này sang lứa đội trẻ khác, anh đã chiếm được một suất bắt chính trong khung thành của câu lạc bộ Dynamo; anh có trận ra mắt đội ở giải quốc gia vào năm 1993. Một năm sau, anh được gọi lên đội tuyển quốc gia Ukraina. Suốt phần lớn sự nghiệp, anh là sự lựa chọn số một ở vị trí thủ môn của Dynamo, ngoại trừ vài lần hiếm hoi vắng mặt vì chấn thương. Anh thành danh ở vị trí thủ môn nhờ những lần cản phá các quả phạt đền, làm anh trở nên nổi tiếng trong truyền thông và người hâm mộ Ukraina. Tính đến cuối năm 2009, tỷ lệ cản phá bàn thắng trung bình của anh ở giải quốc gia là 632 với hơn 300 trận thi đấu.

Mùa hè năm 2011, Shovkovskyi đá trận thứ 100 tại Champions League (trước Rubin Kazan tại Kazan). Shovkovskyi đã thi đấu 121 trận ở cúp châu Âu, có 33 trận giữ sạch lưới; 109 trận trong số đó anh góp mặt ở UEFA Champions League (77, trừ vòng loại), anh giữ sạch lưới tới 28 trận (16, trừ vòng loại).[6] Ngày 13 tháng 12 năm 2016, Shovkovskyi thông báo giải nghệ ở tuổi 41.[7][8]